Les sciences de l'évolution : 40 années d'avancées inaperçues (le Guyader).

[JacquesL]

Les sciences de l'évolution : 40 années d'avancées inaperçues

Hervé Le Guyader

UMR 7138 Systématique, Adaptation Evolution, Université P & M Curie,

Résumé :
En 1859, Darwin propose un cadre général pour l'évolution biologique, articulé autour de la descendance avec modification et la sélection naturelle. La rencontre avec la génétique donnera naissance, au milieu du XXe siècle, à la Théorie Synthétique de l'Evolution. A partir des années 70, divers aspects de cette synthèse vont être remis en cause, par l'apparition de nouvelles techniques (accès aux séquences de macromolécules) et de nouveaux concepts (neutralisme, fluidité du génome, transferts horizontaux). Ces avancées importantes qui ont bouleversé le cadre classique, sont ici résumées.

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D'un point de vue universitaire, les sciences de l'évolution voient leur coup d'envoi donné par l'enseignement que Jean-Baptiste Lamarck (1744-1829) dispensera, dès 1800, au Muséum d'Histoire naturelle, puis publiera, en 1809, dans sa « Philosophie zoologique ». Néanmoins, c'est indéniablement « L'origine des espèces » (1859) qui permet à Charles Darwin (1809-1882) d'apparaître comme le véritable inspirateur de la biologie évolutive moderne. En effet, son ouvrage est structuré autour de deux idées-clés - la descendance avec modification et la sélection naturelle – qui seront riches de développement. Mais c'est le formidable essor de la génétique au cours de la première moitié du XXe siècle qui donnera leurs lettres de noblesse aux idées révolutionnaires proposées par Darwin, car, très vite, on va situer et préciser les éléments de la pensée darwinienne. La modification deviendra la mutation ; l'action de la sélection naturelle va être quantifié par un coefficient de sélection et par la « valeur sélective (fitness) » ; enfin, la descendance sera affinée par le concept de phylogénie.

Un tel travail va mener, cahin-caha, au moment de la Deuxième Guerre Mondiale, à une synthèse entre génétique et évolutionnisme, synthèse que Julian Huxley (1887–1975), petit-fils de Thomas Huxley (1825-1895), le bulldog de Darwin,, a baptisée Synthetic Theory of Evolution, maladroitement traduit en français par « Théorie Synthétique de l'Evolution » (Huxley, 1942). Une synthèse entre des concepts issus pour les uns de la génétique, pour les autres de la biologie naturaliste et évolutive, est alors proposée. Suivant Ernst Mayr (1904-2005), on peut les résumer en six points (Mayr, 1996) :
- l'hérédité est particulaire, c'est-à-dire que les gènes, portés par les chromosomes, sont les unités de base, les « particules élémentaires » du génome, suivant en cela les résultats de l'école de Thomas H. Morgan (1866-1945) sur la génétique de la drosophile ;
- les populations naturelles présentent intrinsèquement une énorme variabilité naturelle, et la source de cette variabilité est la mutation ;
- l'évolution se déroule dans des populations pour lesquelles les localisations géographiques présentent un intérêt important ; en particulier, un isolement géographique aura pour conséquence un arrêt du flux de gènes entre ces populations (spéciation allopatrique) ;
- l'évolution procède par modification graduelle des populations, c'est-à-dire que les caractères changent pas–à–pas, par addition successive de nombreuses variations élémentaires de faible amplitude ;
- les changements dans les populations sont le résultat de la sélection naturelle, c'est-à-dire que ces variations élémentaires passent continuellement au crible de l'ensemble des conditions environnementales (biotiques et abiotiques) ;
- les différences observées entre les organismes sont, pour une grande part, des adaptations, à savoir que tout va vers un progrès. Le nouveau est « mieux » que l'ancien.

Comme dans toute synthèse partielle, on trouve des nouveautés intéressantes, mais également des archaïsmes de pensée qui ne seront détectés que plus tard. L'avancée majeure correspond évidemment à l'arrivée massive de la génétique dans une biologie primitivement strictement naturaliste. Les modèles de génétique des populations, proposés par Julian Huxley (1887-1975), Ronald A. Fischer (1890–1962) et Sewall Wright (1889–1988), simulent la manière dont la sélection peut agir, et comment la nouveauté génétique peut envahir une population. Des arguments décisifs sont ainsi apportés contre certaines idées alors en vogue, comme le finalisme (toute caractéristique organique serait le résultat d'un projet), l'orthogenèse (l'évolution se ferait suivant une direction propre, la sélection n'ayant alors aucun rôle moteur), le saltationnisme (le moteur de l'évolution serait principalement le fait de mutations de grande amplitude, avec peu de poids à la sélection) et enfin le néo-lamarckisme (croyance en l'hérédité des caractères acquis).

La thèse centrale de la Théorie Synthétique de l'Evolution est, en résumé, la suivante : (i) importance capitale de la sélection, (ii) absence de relation entre les causes de la mutation et les paramètres de la sélection (résumé maladroitement sous le terme de « importance du hasard ») ; (iii) en corollaire, réaffirmation de l'idée de Darwin : absence de finalité, de projet. L'évolution procède donc suivant un schéma relativement simple : la variation héréditaire est le résultat de la mutation ; ces variations sont sous l'emprise de la sélection naturelle, ce qui entraîne un changement des fréquences géniques dans les populations ; ces changements résultent dans une meilleure adaptation des organismes, comme la « marche vers le progrès » modélisée par Sewall Wright (1889 – 1988), en 1932, par le concept de « paysage adaptatif » (Wright, 1932). Suivant cette vision, de manière graduelle, paraît toujours émerger « quelque chose de mieux ». George G. Simpson (1902-1984), le paléontologue de la Théorie Synthétique de l'Evolution, présente cette marche graduelle du vivant selon des degrés d'organisation - ou grades -, et dont chacun dérive des précédents (par exemple, la série : poissons / batraciens / reptiles / mammifères) (Simpson, 1951). C'est aussi vu comme une tendance vers une « meilleure adaptation », un progrès, au sens anthropomorphique du terme.

Le gradualisme est une persistance d'une idée chère à Darwin, à savoir que l'évolution se fait par addition de nombreuses petites variations. Etant donné qu'on postule que toute mutation sélectionnée l'a été pour mieux adapter l'organisme dans son milieu, il en résulte que le nouveau est mieux que l'ancien. Cette vision, en fait relativement ancienne, retrouvée, par exemple, chez Ernst Haeckel (1834-1919), conduit naturellement à l'idée de « forme intermédiaire », qui va être immédiatement intégrée à la paléontologie, et popularisée sous le terme de « chaînon manquant » (Haeckel, 1874 ; Schmitt, 2009). En effet, si on a comme image celle d'une progression linéaire et continue vers le progrès, on peut penser que tout fossile va trouver sa place dans une telle série. De plus, si on nomme le point de départ et le point d'arrivée, le piège des mots va pousser à imaginer une forme intermédiaire. Par exemple, entre les reptiles et les mammifères, on place des « reptiles mammaliens ». Entre un singe et un homme, on place un pithécanthrope (en grec : pithèque, singe et anthrope, homme).

En simplifiant à outrance, quand on entend parler d'évolution, une grande majorité, parmi les non-spécialistes, en est restée là. Pourtant, depuis plus de quarante ans, maintenant – tout a commencé à la fin des années 70 -, des améliorations ont été apportées à la Théorie Synthétique de l'Evolution. Suivant les cas, celles-ci ont suscité des polémiques, ou bien ont été immédiatement admises. En regardant bien les choses, on peut classer ces innovations de deux manières : certaines sont la conséquence de progrès techniques (par exemple, l'accès au génome), et d'autres relèvent plutôt de la démarche conceptuelle, avec bien sûr, toutes les intersections possibles (Le Guyader, 2009).

Parmi ces idées nouvelles, la critique de la marche vers le progrès – même si, avec Wright, on l'appelle « ascension de pics dans le paysage adaptatif » - est arrivée de manière implacable de toutes parts. Le concept de la Reine Rouge, proposé par Leigh Van Valen, est là pour préciser que, bien qu'il y ait une évolution des caractères, on ne peut dire que cela résulte en une meilleure adaptation des organismes dans leurs écosystèmes, puisque leur probabilité d'extinction reste identique tout au long des temps géologiques (Van Valen, 1973). On ne peut donc confondre évolution, innovation et meilleure adaptation. Ceci amène à une critique du « programme adaptationniste », dont la meilleure image a été donnée par S. J. Gould (1941-2002), par la comparaison avec les pendentifs de la cathédrale de Saint Marc, à Venise (Gould, 2002). En effet, lors d'un congrès de biologie évolutive, Gould commence son exposé par le commentaire d'une photographie, prise de la nef, du dôme de cette cathédrale. Il s'attarde, en particulier, sur les quatre piliers qui soutiennent ce dôme, en insistant sur l'intelligence de l'architecte qui a prévu les quatre pendentifs, triangles curvilignes qui relient piliers et dôme, et sur lesquels se trouvent figurer les quatre évangélistes. Naturellement, tout le monde se demande quel est le rapport avec la biologie évolutive. Tout s'éclaire quand Gould retourne sa démonstration en expliquant que l'architecte ne pouvait se passer de ces pendentifs, obligatoires pour réaliser la transition entre le carré réalisé par les quatre piliers et le cercle, correspondant à la base du dôme. C'était donc une contrainte incontournable. Pourtant, il y a eu intelligence de l'architecte, par l'utilisation secondaire de ces pendentifs pour l'ornementation de la cathédrale. Ces fameux pendentifs présentent donc deux fonctions. La première est d'ordre mécanique et géométrique ; la seconde, d'ordre artistique, bien que réalisée en second lieu, est celle qui saute aux yeux des visiteurs de la cathédrale, seuls les gens de l'art étant réellement conscients de la fonction géométrique. De même, en biologie évolutive, certaines structures peuvent avoir une fonction seconde qui, comme dans l'exemple de la cathédrale Saint Marc, fait écran à la fonction première, la plus importante.

Pourtant, évidemment, il y a des innovations évolutives. Dans la même veine, Gould attire l'attention sur le mécanisme de l'exaptation, terme forgé intentionnellement pour remplacer celui de préadaptation. D'un point de vue évolutif, il veut désigner l'utilisation fortuite pour une fonction nouvelle, ou le changement de fonction, d'un caractère particulier d'une structure biologique préexistante (molécule, organe...). Les cristallines en fournissent un bon exemple. Ce sont les protéines synthétisées en grande quantité dans les cellules du cristallin de l'oeil. Quelles sont leurs propriétés ? Elles doivent rester transparentes, c'est-à-dire ne pas précipiter en concentration élevée, car elles deviendraient alors opaques, et présenter un indice optique supérieur à 1, de manière à assurer la convergence de la lentille–cristallin. Or une étude moléculaire menée au début des années 80 montre que ces cristallines n'étaient que de « banales » enzymes du métabolisme normal de la cellule (protéines de choc thermique, enzymes de la glycolyse...) (Piatigorsky, 2007). Que s'est-il passé ? En fait, ces protéines possédaient de manière fortuite des propriétés physico-chimiques originales vis-à-vis de la lumière, qui n'étaient pas exploitées par le vivant ; à un moment donné, de telles propriétés ont été la prise de la sélection naturelle, lors de la mise en place du cristallin au cours de l'évolution. Il n'y a pas eu fabrication de nouvelles protéines, mais tri parmi ce qui existait déjà. Pour paraphraser le dicton de Jacob, « on fait du neuf (des molécules transparentes) avec du vieux (des enzymes du métabolisme intermédiaire) » (Jacob, 1981) ; ou encore : on fait du neuf (une fonction optique), avec un caractère (la transparence) qui existait auparavant et qui, par coïncidence, à trouver son utilité à un moment donné de l'histoire évolutive de l'organisme.

D'autres critiques de la Théorie Synthétique de l'Evolution ont porté sur des points cruciaux de la théorie, puisqu'ils visaient les concept-clés, la descendance avec modification et la sélection naturelle. Ainsi, ces concepts fondateurs se trouvent-ils présenter une évolution drastique, à savoir :
- sélection : que devient-elle, avec les conséquences du neutralisme ?
- modification : la nouveauté génétique ne correspond plus à des mutations ponctuelles, mais est plutôt résumée par la fluidité du génome ;
- descendance : les phylogénies moléculaires ont été un renouveau, mais, dans le monde des procaryotes, l'arbre est remplacé par le réseau.

Lorsque Darwin a proposé sa théorie, la sélection positive était évidemment privilégiée dans son esprit. C'était elle qui était le « moteur » de l'évolution. Or, l'accès aux séquences protéiques et nucléiques a fait prendre conscience de l'existence de mutations neutres, c'est-à-dire transparentes vis-à-vis de la sélection. Les modélisations ont montré que de telles mutations peuvent, de manière aléatoire, se fixer dans les populations par un processus de dérive, celle-ci se produisant d'autant plus facilement que la population (ou plutôt son effectif efficace) soit petite. Le neutralisme s'est donc pas à pas imposé, prenant une importance capitale en génétique des populations et, plus généralement, en génétique évolutive (Achaz, 2009 a & b). C'est pourquoi ce modèle neutre s'est imposé comme modèle de référence. Plus précisément, le modèle de référence est celui d'un équilibre mutation-dérive et, s'il n'y a pas d'information supplémentaire sur une population, c'est le modèle qui sera adopté par défaut.

D'un point de vue technique, le modèle neutre correspond à l'hypothèse nulle que l'on cherchera à rejeter à l'aide des tests dits de neutralité. Ainsi, la mise en évidence d'événements de sélection naturelle (positive ou négative) s'accompagne aujourd'hui nécessairement du rejet du modèle neutre. Pour étudier ce modèle, deux approches ont été développées. Dans l'approche classique, le temps se déroule dans le sens prospectif, tandis que dans l'approche par coalescence, le temps est rétrospectif. La simplicité du modèle de coalescence est sans doute à l'origine de son succès. Néanmoins, on peut se demander si ce côté technique ne fait pas passer inaperçue de la sélection positive de faible intensité. La question-clé est donc la suivante : la sélection, en évolution moléculaire, est-elle réellement une exception ? N'oublions pas que Gillespie, en 1991, avait proposé un modèle au sein duquel les mutations neutres ont un rôle secondaire, avec, à la première place, celles ayant un impact sur la sélection.

La nouveauté génétique ne peut maintenant se voir qu'à travers le concept de fluidité du génome, et en abandonnant le paradigme de la mutation ponctuelle (Bonnivard & Higuet, 2009). L'importance des duplications, à tous niveaux, est essentielle (Koszul & Fischer, 2009). La duplication de gène donne naissance aux familles multigéniques, comme celle des gènes Hox (Davidson, 2006) ; celle de génome entraîne la polyploïdie, rencontrée tant au niveau des plantes à fleurs, que des vertébrés, ou des ciliés, comme la paramécie (Jaillon et al., 2004, 2009) ; ; celle d'exons, alliée à leur brassage, est à la source de nouveautés d'un point de vue protéique, comme le montre l'exemple des protéases de la coagulation sanguine (Kolman & Stemmer, 2001 ; Patthy, 1985). On commence d'ailleurs à déceler les acteurs de cette dynamique du génome, comme, par les transposons. Enfin, les transferts horizontaux prennent de plus en plus d'importance, en particulier chez les bactéries et les archées. Le génome est donc une entité dynamique, fluide, qui est beaucoup moins rigide que ce que l'on imaginait auparavant.

Enfin, pour certains organismes, le concept-même de phylogénie se trouve depuis peu complètement remis en cause. En effet, chez les procaryotes, les transferts horizontaux se passent en beaucoup plus grand nombre que ce qui était imaginé il y à encore quelques temps. Naturellement, c'est une découverte due au grand nombre de génomes séquencés. Rappelons, par exemple, les observations relevées par Bapteste (2009) :
- Nautilia profundicolla est une espèce bactérienne nouvellement décrite, provenant des fumeurs des fonds sous-marins ; elle partage seulement 35% de son ADN avec les autres espèces de Nautilia connues ;
- Trois souches d'Escherichia coli dont les génomes ont été totalement séquencés ne partagent que 40 % de leurs gènes ;
- Différentes souches de la bactérie marine Vibrio, pourtant identiques pour plusieurs locus de leurs gènes de ménage, présentent des génomes dont les tailles diffèrent de manière considérable, jusqu'à 800 kb, soit 20 % de la taille ;
- De manière analogue, des souches de la bactérie fixatrice d'azote Frankia, dont les ARN ribosomiques sont identiques à 97 % - ce qui fait qu'elles sont considérées comme membres de la même espèce -, peuvent différer par près de 3500 gènes, c'est-à-dire 43 % du plus grand génome, 77 % du plus petit ;

En fait, les phylogénies générales des bactéries et des archées se trouvent réalisées par les gènes dits essentiels (core genes, en anglais), vraisemblablement transmis de manière verticale, c'est-à-dire moins de 10 % des génomes !! Les 90 % ne se retrouvent pas dans toutes les espèces, et correspondent en grande partie à des transferts horizontaux. C'est pour cela que, pour les archées et les bactéries, la vraie représentation ne doit pas se faire par des arbres, mais par des réseaux qui, bien sûr, sont actuellement à construire (Lopez & Bapteste, 2009). Ils ne peuvent se faire que par la connaissance des génomes, mais aussi des séquences de virus, intégrons... Néanmoins, les arbres phylogénétiques ont encore leurs sens chez les eucaryotes.

Ainsi, le schéma simple proposé par Darwin en 1859, descendance avec modification et sélection naturelle, puis mis en musique par la Théorie Synthétique de l'Evolution au milieu du XXe siècle, s'est trouvé progressivement chamboulé. La sélection est remplacée par le couple neutralisme - dérive ; la modification par la fluidité du génome ; la phylogénie arborescente par une représentation en réseau. Mais il faut bien avoir à l'esprit que ce n'est pas, comme certains le disent, une négation de la pensée de Darwin ; c'en est une évolution, à l'intérieur d'un cadre conceptuel de plus en plus complexe.

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Fin de citation.
C'était transmis par Jean Guerdoux.